התצוגה פותחת בשיבת גולי בבל לירושלים לאחר הצהרת המלך כורש (מאה ה-6 לפנה'ס) ומתארת את חידוש הקשר של העם היהודי עם העיר בימי עזרא ונחמיה.
התצוגה ממשיכה בתיאור ירושלים ההלניסטית מאז נכבשה ארץ ישראל על ידי אלכסנדר הגדול (שנת 333 לפנה'ס) ותחת שלטון שושלות יורשיו היריבים. בתקופה זו החלה קוטביות דתית-חילונית בעם היהודי אשר הובילה לטיהור בית-המקדש על ידי המכבים בשנת 164 לפנה'ס.
התצוגה ממשיכה בימי שלטון החשמונאים בירושלים ובתקופת שלטונו של המלך הורדוס, אשר הפך את ירושלים לעיר מפוארת שבמרכזה בית מקדש. בשנת 70 לספירה תמה מלחמת היהודים בצבאות רומי. בית-המקדש חרב ובכך נחתמת תקופת בית שני בתצוגה.
