התצוגה עוקבת אחר עלייתה של ירושלים לגדולה עם כיבוש יבוס על ידי דוד המלך. היא מתעדת את התבססותה של ירושלים כמעצמה כלכלית משגשגת בימי שלטונו של שלמה המלך ומתמקדת בהפיכתה של ירושלים לבירת עם ישראל ולמרכז הדת והפולחן שלו.
התצוגה מתארת את מאמציהם של מלכי ירושלים לעמוד בפני צלן הכבד של ממלכות מסופוטמיה שביקשו לכבוש אותה.
סיום התצוגה במאורעות כיבוש העיר על ידי נבוכדנצר מלך בבל, בהחרבת בית המקדש, העלאת בתי העיר באש ובהגליית עם ישראל לבבל (שנת 586 לפנה'ס).