סיפור תולדות ירושלים בתצוגה נפתח בעדויות הראשונות לקיום עיר בירושלים כבר באלף השני לפנה'ס.
התצוגה מתמקדת בתקופה שתחילתה באמצע האלף ה-2 לפנה'ס, עת שלטו באזור הפרעונים המצריים ומלכי ירושלים היו בני חסותם, וסופה באמצע המאה ה-12 לפנה'ס, עת נסוגה מצריים מארץ-ישראל.